INTRODUCCIÓN

La fijación y el crecimiento de organismos acuáticos en sustratos consolidados se conoce como bioincrustación (Nandakumar y Yano, 2003). El proceso de bioincrustación comienza con la adsorción de moléculas orgánicas en superficies sumergidas y la posterior colonización de especies bacterianas que producen una sustancia polimérica extracelular (SPE) para formar un biofilm (biopelícula) (Agostini, et al., 2018). Durante el proceso de bioincrustación, varios organismos como virus, hongos, microalgas, protozoos, esporas de algas y meroplancton (por ejemplo, larvas de invertebrados) se depositan en los sustratos, iniciando una sucesión ecológica y dependiente del acople bentopelágico (Agostini, et al., 2017; 2018).

La bioincrustación es un problema económico grave ya que daña las estructuras artificiales sumergidas en el medio acuático como embarcaciones, ductos y plataformas (Schultz, et al., 2011). Este proceso no es nuevo; existen registros desde la antigüedad (WHOI, 1952). Las pérdidas económicas globales debido a la bioincrustación marina fueron de quince mil millones de dólares en 2001 (Azis, et al., 2001). Esto incluye el costo de su prevención, el mantenimiento de la infraestructura (biocorrosión, aumento de peso y obstrucción), y el consumo de combustible (Schultz, et al., 2011).

Los invertebrados son los principales responsables de los altos costos de la bioincrustación, principalmente asociados a la colonización de cirripedios y mejillones (Dobretsov y Rittschof, 2020). Los problemas aumentan cuando se asocian a la colonización de especies invasoras como el mejillón dorado, Limnoperna fortunei(Uliano-Silva, et al. 2018). Esta especie es un bivalvo originario del sudeste asiático que se introdujo accidentalmente en América del Sur a principios de la década de 1990 (Maranhão y Stori, 2019). El establecimiento del mejillón dorado en América del Sur está relacionado con la facilidad de adaptación y la alta tasa de reproducción (Uliano-Silva, et al, 2013; Maranhão y Stori, 2019). Y sus impactos económicos están relacionados con la obstrucción de tuberías de captación de agua, filtros y sistemas de enfriamiento en plantas e industrias hidroeléctricas, sistemas de drenaje de aguas pluviales, daños a motores y embarcaciones, causados por incrustación y consecuente biocorrosión, cambio de forma y aumento de peso de estas estructuras (Boltovskoy y Correa, 2015; Maranhão y Stori, 2019). Después de 30 años de que el mejillón dorado invadió América del Sur, no hay signos de que esta invasión esté bajo control o incluso se esté estabilizando (Uliano-Silva, et al., 2018). Se han utilizado diversas estrategias para el control de esta especie. La Tabla 1 presenta las principales estrategias de control utilizadas para mitigar las abundancias del mejillón dorado en sistemas invadidos (por ejemplo, tuberías de agua).

Tabla 1. Principales estrategias de control utilizadas contra el mejillón dorado (Limnoperna fortunei).

Sin embargo, todas estas estrategias no son eficientes o causan una alta mortalidad de larvas y deformación en los sobrevivientes (Breitig, 1965; Katsuyama, et al., 2005; Santos, et al., 2012). Otra estrategia es el control químico utilizando superficies pintadas con antiincrustantes (Fujita, et al., 2015). Aunque se han desarrollado diversas pinturas antiincrustantes para abordar el problema de la bioincrustación (Telegdi, et al., 2016), una alternativa antiincrustante ecológicamente segura y eficiente aún no está disponible en el mercado (Konstantinou y Albanis, 2004; Agostini, et al., 2018). La eficacia real de las sustancias antiincrustantes es una preocupación importante, ya que estas actúan sobre los organismos en etapas sucesivas avanzadas, pero no garantizan la eficiencia durante todo el proceso (Teixeira, 2010). Este proceso requiere la eliminación mecánica de incrustaciones periódicamente y la aplicación posterior de pinturas (Desai, 2008; Teixeira, 2010).

Las estrategias antiincrustantes en todo el mundo incluyen pinturas con biocidas derivados de compuestos orgánicos, inorgánicos y metálicos (Telegdi, et al., 2016). Además, el ambiente acuático está bajo presión constante debido a la contaminación química y la toxicidad de los compuestos antiincrustantes tradicionales (por ejemplo, Cu, Zn, DCOIT), comprometiendo así la calidad del agua (Soroldoni, et al., 2017). La función de un biocida es evitar el asentamiento de organismos en las superficies al matarlos. Sin embargo, están asociados con una alta toxicidad para los organismos objetivo y no objetivo (Amara, et al., 2018) debido a la lixiviación de los biocidas al ambiente acuático.

Actualmente, con el objetivo de preservar la salud humana y ambiental, incluyendo la calidad del agua, es importante promover el descubrimiento de nuevos agentes naturales para reemplazar las moléculas sintéticas tóxicas (Fernández-Niño ey Islam, 2017). En la investigación de bioincrustaciones, muchos extractos naturales han sido probados como reemplazos de biocidas tóxicos en pinturas antiincrustantes, presentando resultados prometedores (Salta, et al., 2013).

Los compuestos naturales son sintetizados por organismos en respuesta a condiciones ambientales extremas (Malafaia, et al., 2017). De esta manera, las plantas terrestres bajo estrés podrían ser una fuente de diferentes compuestos. Estos compuestos podrían usarse como ingredientes activos en formulaciones antiincrustantes (Maréchal y Hellio, 2009). Los estudios sobre el potencial antiincrustante del uso de productos naturales derivados de plantas terrestres son escasos (Gopikrishnan, et al., 2015; Agostini, et al., 2019; 2020). En contraste, el estudio de productos naturales bioactivos a partir del metabolismo secundario de plantas terrestres ha sido una opción prometedora en el campo clínico como defensa química contra los biofilms (Trentin, et al., 2011; Malafaia, et al., 2017). Además pueden tener el mismo potencial en el campo acuático, inhibiendo la bioincrustación; evitando, por ejemplo, el asentamiento del mejillón dorado. Además, el uso de productos naturales de origen terrestre para producir nuevas tecnologías antiincrustantes puede introducir un concepto innovador en el mercado para disminuir los impactos en la calidad del agua (Soroldoni, et al., 2017).

Así, la principal pregunta relacionada con los productos bioactivos de plantas terrestres como alternativa antiincrustante es: ¿Cómo seleccionar los extractos y compuestos más prometedores? Este trabajo realizó una revisión de los artículos publicados sobre el tema, con el objetivo de resaltar la información necesaria para centrar las investigaciones antiincrustantes en productos prometedores de plantas terrestres. Complementariamente, se buscó información sobre posibles productos que pueden tener una acción enfocada contra el mejillón dorado.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se realizó una revisión de literatura utilizando Periódicos Capes, una base de datos que comprende colecciones que incluyen Scopus, Web of Science y Science Direct Journals. Para identificar los artículos se utilizaron combinaciones de palabras clave en inglés: (Terrestrial plants) AND (Natural products) AND (Antifouling); (Terrestrial plants) AND (Bioactive compounds) AND (Antifouling); (Phytochemical) AND (Antifouling). Los documentos recopilados fueron seleccionados de acuerdo con los siguientes criterios obligatorios: ser publicado en inglés o español en una revista indexada revisada por pares e informar la investigación de productos de plantas terrestres como alternativa antiincrustante. La literatura gris, como tesis y disertaciones, resúmenes de congresos e informes técnicos, no se consideró en esta revisión. Todas las referencias citadas en estos documentos también se seleccionaron y se ajustaron a los criterios establecidos.

A partir de la mencionada búsqueda se organizaron los trabajos identificados de acuerdo con el tipo de tratamiento, las familias de plantas terrestres identificadas, las secciones de plantas consideradas para tratamiento, los compuestos de moléculas activas y el tipo de biofouling considerado para el ensayo (macrofouling y microfouling). Se realizó un análisis de correspondencia para ordenar los datos antes mencionados con el fin de encontrar correspondencia entre ellos, utilizando el programa PAST 3.25 (Hammer y Harper, 2006).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se examinaron 604 artículos, y 29 se analizaron en detalle, considerando el período entre 1990 y marzo de 2020. La mayoría de los tratamientos citados en base a plantas terrestres para inhibir la bioincrustación se concentró en ensayos (92%) y el 8% en revisiones de literatura. Entre los productos naturales derivados de plantas terrestres, 38% fueron probados in situ y 62% en laboratorio. La mayoría de los estudios (50%) se centró en los efectos de fitoquímicos específicos (compuestos o moléculas), el 47% en efectos del extracto crudo y el 3% ha ensayado ambos. La mayoría de las pruebas se realizaron para evaluar el potencial antiincrustante contra los invertebrados (69%) y contra microorganismos (40%), o ambos. Solo el 36% de los estudios evaluó los efectos toxicológicos de los tratamientos. La Figura 1 presenta el rango de artículos publicados y los tratamientos probados, utilizando productos naturales derivados de plantas terrestres como posibles antiincrustantes.

Figura 1. Número de artículos publicados y número de tratamientos probados sobre el uso de productos naturales de plantas terrestres como posibles antiincrustantes.

Como se puede observar en la Figura 1, el número de tratamientos antiincrustantes probados derivados de plantas terrestres a lo largo del tiempo ha fluctuado, con un aumento a partir de 2009. El máximo registrado se identifica en 2019, con un número bajo y constante de publicaciones desde 1990, con el mayor número de publicaciones registradas en 2014. Según Omae (2003), en la década de 1980 se exploraron extractos de plantas terrestres como fuente de compuestos antiincrustantes, pero fueron reemplazados por investigaciones sobre organismos marinos en la década de 1990 (Gopikrishnan, et al., 2015). Con respecto a la bioincrustación acuática, la mayoría de los extractos de plantas y compuestos analizados provenían de algas marinas (Cho, et al., 2001; Manilal, et al., 2010; Prabhakaran, et al., 2012; Dahms y Dobretsov, 2017). Algunos estudios analizaron extractos crudos de plantas terrestres, o compuestos aislados contra la bioincrustación inicial (Devi, et al., 1997; Prabhakaran, et al., 2012; Liu, et al., 2019) o tardía (Goransson, et al., 2004; Zhou, et al., 2009; Moodie, et al., 2018). Prabhakaran y otros (2012) compararon extractos de plantas acuáticas y terrestres contra cepas de bacterias aisladas de biofilm, y observaron que el extracto de plantas terrestres tenía una mayor actividad inhibidora contra el biofilm que las algas y los pastos marinos. Esto demuestra la importancia de investigar extractos de plantas de ambientes terrestres (Agostini, et al., 2020). Sin embargo, si el número de estudios con plantas terrestres como antiincrustanteses es bajo, cabe hacerse la siguiente pregunta: ¿Por qué evaluar el potencial de los productos naturales derivados de plantas terrestres como posibles antiincrustantes?

Las plantas han desarrollado un complejo sistema de defensa que comprende una complicada gama de productos químicos (Boy, et al., 2018); y diversas plantas terrestres se han utilizado como medicina alternativa en todo el mundo, lo que demuestra las actividades clínicas antibacterianas y antibiofilm (Malafaia, et al., 2017). Las plantas terrestres son más fáciles de muestrear, y es posible cultivarlas, lo que permite un mayor número de ensayos y evaluaciones de forma sostenida (Agostini, et al., 2019), con varias formas conocidas de extraer los compuestos de interés (Agostini, et al., 2020)

Además, de los tratamientos evaluados en esta revisión de literatura surge que el 32% presentó resultados satisfactorios, y el 19%, resultados parcialmente satisfactorios. En el Anexos 1 se presenta la información de los tratamientos que obtuvieron resultados satisfactorios en la inhibición de la bioincrustación.

¿Qué familias y especies de plantas terrestres son responsables de los efectos antiincrustantes? Entre los tratamientos con resultados satisfactorios de inhibición de la bioincrustación, las familias Fabaceae, Anacardiaceae, Arecaceae, Zingiberaceae y Rutaceae se destacaron por presentar al menos cuatro pruebas y el 30% o más con resultados positivos (Figura 2).

Figura 2. Familias y especies de plantas terrestres evaluadas como posibles antiincrustantes. Las famílias con resultados más satisfactorios se indican en azul.

La mayoría de los resultados satisfactorios se observaron en ocho especies de la familia Fabaceae, pertenecientes a ocho géneros diferentes (Stupak, et al., 2003; Zhou, et al., 2009; Qian, et al., 2010; Feng, et al., 2018; Agostini, et al., 2019; Clasen y Kesel, 2019). La familia Fabaceae, también llamada Leguminosae, es una de las familias botánicas más grandes e importantes (Di Stasi y Hiruma-Lima, 2002), y está compuesta por aproximadamente 19.000 especies distribuidas en 695 géneros (Giulietti, et al., 2005). Esta familia está formada por árboles, arbustos, lianas y hierbas, y tiene una distribución cosmopolita (Di Stasi y Hiruma-Lima, 2002).

La familia Anacardiaceae también mostró resultados antiincrustantes positivos para dos especies, pertenecientes a dos géneros (Stupak, et al., 2003; Pérez, et al., 2007; Zhou, et al., 2009; Qian, et al., 2010;Bellotti, et al., 2014; Agostini, et al., 2020). Anacardiaceae es una familia compuesta por unos 76 géneros y 850 especies de árboles y arbustos, más raramente de lianas y hierbas perennes, distribuidas principalmente en áreas tropicales y subtropicales de todo el mundo (Pell, et al., 2011); y ha sido muy prometedora en la búsqueda de sustancias bioactivas (Correia, et al., 2006; Agra, et al., 2007).

Otra familia con resultados satisfactorios es Arecaceae. Seis especies de esta familia, pertenecientes a seis géneros diferentes, mostraron resultados positivos de inhibición de la bioincrustación (Pérez, et al., 2014; Clasen y Kesel, 2019). Esta familia está compuesta por 200 géneros y aproximadamente 2.800 especies (Medeiros-Costa, 2002), siendo popularmente compuesta de palmeras con gran variedad morfológica. La familia Zingiberaceae también mostró resultados antiincrustantes satisfactorios asociados con tres especies de plantas, pertenecientes a tres géneros (Etoh, et al., 2002). Zingiberaceae es la familia más grande de plantas herbáceas perennes, la cual contiene aproximadamente 1.400 especies divididas en 47 géneros (Holtum, 1950). Las especies están ampliamente distribuidas y se utilizan como remedio tradicional en los trópicos debido a sus fitoquímicos (Pancharoen, et al., 2000).

Una especie de la familia Rutaceae también mostró la capacidad de inhibir la bioincrustación (Zhou, et al., 2009). La familia Rutaceae tiene alrededor de 140 géneros y 2.000 especies (Cabral, et al., 2012); está compuesta por hierbas, arbustos y pequeños árboles que crecen en todas partes del mundo (Sandjo, et al., 2014; Sichaem, et al., 2014), y se usa en medicina tradicional para el tratamiento de enfermedades (Sandjo, et al., 2014).

¿Cuáles son los principales lugares de origen de las plantas terrestres responsables de los efectos antiincrustantes, y qué partes de las plantas presentan mayor actividad?

En relación con los principales lugares de origen de las plantas con resultados antiincrustantes satisfactorios, el 85% se puede encontrar en regiones tropicales, el 38% en regiones subtropicales y solo el 12% en regiones templadas. Algunas de las plantas se distribuyen en más de un área geográfica. Entre los países de la colección, se destacan Brasil, China, Argentina e India. Entre los tratamientos probados con resultados más satisfactorios en la inhibición de la bioincrustación, se destacan los extractos crudos, compuestos o moléculas derivados de frutos, semillas (órganos reproductivos) y hojas (órganos vegetativos) (Figura 3).

Figura 3. Parte de plantas terrestres evaluadas como posibles antiincrustantes. Las partes con los resultados más satisfactorios se indican en azul

Los frutos de las plantas tienen como función básica proteger, conservar y garantizar el desarrollo de las semillas. Su forma está estrechamente vinculada a su forma de polinización (Raven, et al., 1992). Las frutas presentan diferentes compuestos bioactivos con acción antimicrobiana (Liu, 2004; Karasawa y Mohan, 2018). Las semillas tienen un fuerte mecanismo de defensa, posiblemente debido a la presencia de fito-constituyentes que contribuyen a la actividad antioxidante y antimicrobiana (Kothari y Seshadri, 2010). Existen numerosos informes en la literatura sobre la presencia de sustancias bioactivas en semillas de plantas que sirven como atrayentes para dispersar semillas de animales (Kothari y Seshadi, 2010). La función principal de las hojas es capturar la luz solar para fabricar reservas de alimentos e intercambio de gases (fotosíntesis y respiración), además son transpirables. La cantidad y la calidad de las hojas de las plantas pueden cambiar estacionalmente. Las hojas también pueden adaptarse para realizar otras funciones en la planta, como la defensa a través de la producción de sustancias tóxicas (Appezzato-da-Glória, et al., 2006). Los extractos de raíces, ramas y tallos, como se muestra en la Figura 3, no se consideraron antiincrustantes satisfactorios.

¿Cuáles son los compuestos y moléculas más activos derivados de plantas terrestres con efectos antiincrustantes?

Entre los resultados obtenidos en los estudios incluidos en esta revisión, los flavonoides, taninos y alcaloides fueron los compuestos responsables de los porcentajes más altos de tratamientos antiincrustantes satisfactorios (Figura 4).

Figura 4. Compuestos químicos y moléculas derivadas de plantas terrestres con actividades antiincrustantes satisfactorias. Los compuestos químicos con los resultados más satisfactorios se indican en azul.

Los alcaloides son compuestos nitrogenados ampliamente distribuidos en diferentes grupos de plantas (Cordell, 1981). Farmacológicamente activos, son derivados de aminoácidos que contienen uno o más átomos de nitrógeno heterocíclicos. Los alcaloides en las plantas sirven como agentes anti-herbívoros, quimioprotectores o como reguladores del crecimiento (Buchanan, et al., 2000). Se han usado alcaloides en forma de extractos de plantas para venenos, narcóticos, estimulantes y medicamentos durante varios miles de años. Por lo tanto, muchas de las drogas comunes que se usan en la actualidad están basadas en alcaloides. Debido a esta complejidad química, los alcaloides a menudo se obtienen de la fuente de la planta en lugar de producirse sintéticamente (Cseke, et al., 2006).

Los alcaloides son compuestos nitrogenados ampliamente distribuidos en diferentes grupos de plantas (Cordell, 1981). Farmacológicamente activos, son derivados de aminoácidos que contienen uno o más átomos de nitrógeno heterocíclicos. Los alcaloides en las plantas sirven como agentes anti-herbívoros, quimioprotectores o como reguladores del crecimiento (Buchanan, et al., 2000). Se han usado alcaloides en forma de extractos de plantas para venenos, narcóticos, estimulantes y medicamentos durante varios miles de años. Por lo tanto, muchas de las drogas comunes que se usan en la actualidad están basadas en alcaloides. Debido a esta complejidad química, los alcaloides a menudo se obtienen de la fuente de la planta en lugar de producirse sintéticamente (Cseke, et al., 2006).

Los flavonoides tienen dos anillos de benceno separados por una unidad de propano y derivan de la flavona. Generalmente son compuestos solubles en agua. Los compuestos más conjugados son a menudo de colores brillantes. Generalmente se encuentran en plantas como sus glucósidos, lo que puede complicar las determinaciones de la estructura. Las diferentes clases dentro del grupo se distinguen por los anillos heterocíclicos adicionales que contienen oxígeno y grupos hidroxilos (Williams y Grayer, 2004).

Los taninos son oligómeros solubles en agua, ricos en grupos fenólicos, capaces de unir o precipitar proteínas solubles en agua (Hagerman y Butler, 1989). Los taninos, comunes a las plantas vasculares, existen principalmente dentro de los tejidos leñosos, pero también se pueden encontrar en las hojas, flores o semillas. Los tejidos vegetales que tienen un alto contenido de tanino poseen un sabor muy amargo, y la mayoría de los alimentadores los evitan (Cseke, et al., 2006). Ningún estudio ha identificado moléculas derivadas de taninos. Los demás compuestos químicos y moléculas, como se muestra en la Figura 4, no se consideraron antiincrustantes satisfactorios.

¿Qué organismos son inhibidos por productos naturales derivados de plantas terrestres?

Entre los resultados obtenidos en los artículos, se identifican bacterias (microfouling) e invertebrados (macrofouling) como organismos objetivos para la inhibición. El 24% de los resultados antiincrustantes satisfactorios se centraron en el microfouling (Xu, et al., 2005; Qian, et al., 2010; Salta, et al., 2013; Pérez, et al., 2014; Nandhini y Revathi, 2016; Moodie, et al., 2018; Agostini, et al., 2019; 2020; Nadir, et al., 2020), el 61% en el macrofouling (Takasawa, et al., 1990; Etoh, et al., 2002; Stupak, et al., 2003; Goransson, et al., 2004; Angarano, et al., 2007; Pérez, et al., 2007; Feng, et al., 2009; Zhou, et al., 2009; Qian, et al., 2010; Bellotti, et al., 2014; Cui, et al., 2014; Huang, et al., 2014; Pérez, et al., 2014; Bogdan, et al., 2018; Feng, et al., 2018; Clasen y Kesel, 2019), y el 14% en ambas comunidades. En el Anexo 2 se presenta la lista de organismos inhibidos por la acción de extractos, compuestos o moléculas derivadas de plantas terrestres.

Las características de las plantas terrestres que condujeron a la actividad antiincrustante fueron diferentes entre el microfouling y macrofouling (Figura 5). La inhibición del microfouling está más asociada con los compuestos Juglone, Ciclotida, Ácido zostérico, Terpeno, Ácido secochiliolide y Cannabinoide; a las hojas, frutos, tallos y raíces; y a las famílias Turmeraceae, Sapotaceae, Rhyzophoraceae, Juglandaceae, Solanaceae, Acanthaceae, Fabbaceae, Cannabaceae, Pinaceae y Combretaceae. Mientras que la inhibición de macrofouling está más relacionada con los compuestos Flavonoide, Alcaloide, Ácido graso, Floroglucinol, Isotiocionato, Fenole, Tanino, Estibenoide; a la semilla; y a familias Rutaceae, Violanaceae, Anacardiaceae, Arecaceae, Zingeberaceae, Apiaceae, Covolvulaceae, Piperaceae, Myrtaceae, Papaveraceae, Nyssaceae, Fagaceae, Menispermaceae y Sapindaceae. Esta diferencia probablemente se deba al hecho de que la mayoría de los estudios han evaluado los tratamientos solo para una de las comunidades (micro o macrofouling). Solo un estudio evaluó los efectos antiincrustantes considerando micro y macrofouling (Pérez, et al., 2014). Estos autores realizaron las pruebas in situ en Mar del Plata (Argentina), en el verano de 2008. Los resultados indicaron que las pinturas a base de ácido secochiliolide inhibieron por completo el asentamiento de invertebrados y macroalgas. Además, se registró una menor densidad y diversidad de especies de microfouling. En la Figura 5 también es posible observar que tanto las bacterias y microalgas (microfouling) como las macroalgas e invertebrados (macrofouling) presentaron diferentes relaciones con las características inhibitorias de las plantas terrestres, que pueden explicarse porque la mayoría de los estudios ha evaluado los tratamientos solo para un grupo de organismos.

Figura 5. Análisis de correspondencia ordenando las familias, las partes y los compuestos químicos de las plantas terrestres que presentaron datos antiincrustantes satisfactorios en relación con el tipo de comunidad (explicación de los primeros dos ejes = 25%).

Microfouling

La mayoría de los estudios (98%) evaluó los tratamientos contra una comunidad bacteriana en lugar de una bacteria aislada. Los biofilms naturales consisten en un consorcio de especies que se influyen entre sí de manera sinérgica y antagónica (Pichlmaier, et al., 2008; Macedo y Abraham, 2009). Los ensayos de microfouling pueden realizarse con muchas bacterias de biofilm en varios filamentos y géneros, distribuidos geográficamente en todo el mundo (Lee, et al., 2008; Leary, et al., 2014; Muthusamy, et al., 2017). Por ejemplo, las bacterias gram negativas representan la composición bacteriana de biofilm heterotrófica que se encuentra en las estructuras hechas por el hombre en todo el mundo (Gupta, 2000; Muthusamy, et al., 2017).

Además de eso, es necesario evaluar si la actividad antiincrustante es antibiofilm o antibiótico. Aunque las actividades antibacterianas y de antibiofilm reflejan una inhibición bacteriana marina, el efecto anti-biofilm es más interesante ya que no elimina las bacterias planctónicas, evitando la colonización del sustrato y, lo que es más importante, no impone presión sobre las bacterias para la adquisición de resistencia (Agostini, et al., 2020).

Según Agostini y otros (2017, 2018), la formación de biofilms bacterianos se considera un requisito previo para las incrustaciones de algas e invertebrados. Los factores que influyen en el asentamiento de invertebrados en sustratos duros aún no se conocen bien. Sin embargo, estudios recientes han demostrado que los biofilms bacterianos podrían ser el desencadenante necesario para la sucesión ecológica en superficies de sustrato duro sumergidas en el medio acuático (Agostini, et al., 2017; 2018; Freckelton, et al., 2017). Esto se debe a que el modelo de facilitación supone que solo ciertas especies de "sucesión temprana" pueden colonizar el sustrato virgen debido a sus características específicas. Estos primeros colonos modifican el entorno para hacerlo más adecuado para otras especies de "sucesión tardía" (Jenkins y Martins, 2010). De esta manera, los resultados observados como positivos en cuanto a la inhibición de microfouling pueden aplicarse a macrofouling.

Macrofouling

La mayoría de los estudios (83%) evaluó los tratamientos contra una comunidad de invertebrados en lugar de algas, principalmente contra artrópodos, poliquetos y moluscos. La inhibición de mejillones está más relacionada con los compuestos Isotiocianato, Fenole y Tanino, y con las familias Zingeberaceae, Myrtaceae y Fagaceae. Ningún trabajo incluido en esta revisión ha evaluado los efectos de los tratamientos sobre la inhibición del mejillón dorado. Sin embargo, algunos estudios mostraron resultados positivos para otras especies de mejillones (Takasawa, et al., 1990; Etoh, et al., 2002; Angarano, et al., 2007). Takasawa y otros (1990) aplicaron glucósido de kaempferol acilado, un flavonoide, aislado de hojas de Quercus dentata (Fagaceae) y raponticinas aciladas, un estilbenoide, de hojas de Eucalyptus rubida (Myrtaceae) como sustancias activas, realizando ensayos con Mytilus edulis (mejillón azul). Como estos compuestos contienen grupos fenólicos, repelió el asentamiento. Etoh y otros (2002) probaron que trans-6-, 8-, and 10-shogaols (alcaloide) de un extracto de las raíces de jengibre, Zingiber occinale (Zingiberaceae), mostraron la actividad antiincrustante más alta contra Mytilus edulis. Mientras Angarano y otros (2007) evaluaron la capsaicina de productos naturales derivados de plantas por su potencial para inhibir la fijación del biso de Dreissena polymorpha (mejillón cebra). Esta prueba reveló que la capsaicina (8-methyl-Nvanillyl-trans-6-nonenamide), un alcaloide, inhibió la fijación del biso, siendo considerado un producto prometedor.

Cabe señalar que a pesar de los resultados satisfactorios de inhibición de la bioincrustación, menos de la mitad (48%) de los tratamientos evaluó la toxicidad potencial de productos derivados de plantas terrestres. Por un lado, algunos autores garantizan la ausencia de toxicidad (Angarano, et al., 2007); por otro lado, hay evidencia en la literatura sobre posibles efectos fisiológicos de compuestos vegetales en mamíferos (Ekiert y Kisiel, 1997); por lo tanto, los tratamientos deben ser probados y evaluados previamente para encontrar la mejor dosis-respuesta, utilizando especies sensibles de varios niveles tróficos.

De acuerdo con Ralston y Swain (2009), además de la no toxicidad, las nuevas alternativas químicas antiincrustantes deben centrarse en los siguientes parámetros: permitir al menos cinco años de control de bioincrustación; ser duraderas, resistentes a los daños y reparables; ser rentables y de bajo mantenimiento; ser fáciles de aplicar; y eficaces, sin y con flujo. Además, se debería incorporar como parámetro que la alternativa química debe ser amigable con el medio ambiente.

CONCLUSIONES

Los productos naturales derivados de plantas terrestres tienen un gran potencial como antiincrustantes sostenibles, inhibiendo la colonización de bacterias, microalgas, macroalgas e invertebrados. Sin embargo, se deben realizar más estudios, siempre dirigidos a la comunidad bioincrustante en su conjunto y con pruebas ecotoxicológicas apropiadas. Las plantas terrestres de las familias Fabaceae, Anacardiaceae, Arecaceae, Zingiberaceae y Rutaceae, así como los extractos hechos de hojas, frutos y semillas, tienen el mayor potencial antiincrustante. Con respecto a la inhibición específica de los mejillones, los compuestos alcaloides y flavonoides ya han mostrado resultados prometedores, derivados de las familias Zingeberaceae, Myrtaceae y Fagaceae. En tanto, se identifica la ausencia de estudios relacionados con el uso de este tipo de anitiiincrustantes para el biofouling ocasionado específicamente por el mejillón dorado.

AGRADECIMIENTOS

Los autores pertenecen a un grupo de trabajo interinstitucional e interdisciplinario con potencial de trabajo en distintas escalas y en diversidad de ambientes acuáticos en Brasil y Uruguay. Agradecen a la Universidade Federal do Rio Grande (FURG), la Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS), al Laboratorio Tecnológico del Uruguay (LATU), a Latitud-Fundación LATU y a la Facultad de Ciencias, Universidad de la República (Udelar).

REFERENCIAS

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Agostini, V.O., Macedo, A.J. y Muxagata, E., 2018. O papel do biofilme bacteriano no acoplamento bento-pelágico, durante o processo de bioincrustação. Em: Revista Liberato, 19(31), pp.1–134. https://doi.org/10.31514/rliberato.2018v19n31.p23

Agostini, V.O., Macedo, A.J. Muxagata, E. Silva, M.V.da y Pinho, G.L.L., 2019. Natural and non-toxic products from Fabaceae Brazilian plants as a replacement for traditional antifouling biocides: an inhibition potential against initial biofouling. En: Environmental Science and Pollution Research, 26, pp.27112–27127 https://doi.org/10.1007/s11356-019-05744-4

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