Detection of toxic Microcystis spp. genotypes with different environmental preferences. Case study
Salto Grande reservoir
DOI:
https://doi.org/10.26461/16.06Keywords:
Microcystis, toxic genotypes, mcyJ, HRM, Salto Grande reservoirAbstract
In this work, the dynamics and toxicity of Microcystis spp. in Salto Grande reservoir (Uruguay river), as well as the genetic diversity of their toxic populations were assessed in winter and summer during 2013. Cell abundance of Microcystis spp. variated amongst different sites and between seasons, showing a signifcantly higher cell and toxic genotype abundances (copies of mcyE gene) and microcystin-LR concentration during summer. Furthermore, when genetic diversity of toxic Microcystis was analyzed by high resolution melting analysis of mcyJ amplicons, two genotypes exhibiting different environmental preferences were detected (cluster 1 and 2). Cluster 1 included samples found at water conditions of low temperature (lower than 17,6 °C) and slightly high conductivity (~52 to 58 µS cm-1), showing small Microcystis abundance and absence of microcystin-LR, whereas cluster 2 comprised samples from higher temperatures (between 17,6 and 25,9 °C) and lower conductivity (~50 to 52 µS cm-1) conditions, and with a higher cell abundance and microcystin-LR production. Our results suggest that toxic Microcystis spp. populations that bloom during summer are different from those that persist during winter and pointed to water temperature and conductivity as relevant variables that control their abundance and toxicity.
Downloads
References
American Public Health Association, American Water Works Association y Water Environment Federation, 2005. Standard methods for the examination of water and wastewater. 21a ed. Washington: APHA. Standard Method 4500 P B - P E Ascorbic Acid Method and 4500 N.C Persulfate Method. Approved 1997-Rev. 2011.
Aubriot, L., Bonilla, S. y Falkner, G., 2011. Adaptive phosphate uptake behaviour of phytoplankton to environmental phosphate fluctuation. En: FEMS Microbiology Ecology, pp.1-16.
Bonilla, S., 1997. Composición y abundancia ftoplanctónica de tres embalses en cadena sobre el río Negro, Uruguay. En: Iheringia, Ser. Bot., 49, pp.47-61.
Bonilla, S., Haakonsson, S., Somma, A., Gravier, A., Britos, A., Vidal, L., De León, L., Brena, B., Pírez, M., Piccini, C., Martínez de la Escalera, G., Chalar, G., González-Piana, M., Martigani, F. y Aubriot, L., 2015. Cianobacterias y cianotoxinas en ecosistemas límnicos de Uruguay. En: INNOTEC, 10, pp.9-22.
Bordet, F., Fontanarrosa, M. y O’Farrell, I., 2017. Influence of light and mixing regime on bloom‐forming phytoplankton in a subtropical reservoir. En: River Research and Applications, 33(8), pp.1315-1326. https://doi.org/10.1002/rra.3189.
Chalar, G., De León, L., de León, R., Fabián, D. y Gorga, J., 1993. Evaluación de la eutrofzación del embalse de Salto Grande. Análisis de las relaciones entre los parámetros físico-químicos y biológicos. Informe fnal de la primera etapa. Montevideo: Sección Limnología, Facultad de Ciencias. (Informe inédito).
Chalar, G., 2009. Te use of phytoplankton patterns of diversity for algal bloom management. En: Limnologica, 39(3), pp.200-208.
Davis, T.W., Berry, D.L., Boyer, G.L., Gobler, C.J, 2009. The effects of temperature and nutrients on the growth and dynamics of toxic and non-toxic strains of Microcystis during cyanobacteria blooms. En: Harmful Algae, 8(5), pp.715–725.
De León, L. y Yunes, J.S., 2001. First report of a Microcystincontaining bloom of the cianobacterium Microcystis aeruginosa in the La Plata River, South America. En: Environm. Toxicol., 16(1), pp.110-112.
Dittmann, E. y Wiegand, C., 2006. Cyanobacterial toxins – occurrence, biosynthesis and impact on human affairs. En: Mol. Nutr. Food Res., 50, pp.7-17. doi:10.1002/mnfr.200500162
Dziallas, C. y Grossart, H.P., 2011. Increasing oxygen radicals and water temperature select for toxic Microcystis sp. En: PLoS ONE, 6(9), pp.e25569.
Feola, G., Brena, B., Risso, J. y Sienra, D. y Echezarreta, M. E., 2008. Programa de monitoreo de agua de playas y costa de Montevideo. Informe temporada estival: 2007-2008 [En línea]. Montevideo: IMM. [Consulta: 12 de junio de 2017]. Disponible en: http://www.montevideo.gub.uy/sites/default/fles/informe_monitoreo_agua_playas_costas_temporada_estival_2007-2008.pdf
Hasle, R.G., 1978. Te inverted microscope method. En: Sournia, A., ed. Monographs on oceanographic methodology. Vol 6, Phytoplankton manual. Paris: UNESCO. pp. 88–96.
Havens, K.E., 2007. Cyanobacteria blooms: effects on aquatic ecosystems. En: Hudnell, K.H., ed. Cyanobacterial harmful algal blooms: state of the science and research. Vol. 619. New York: Springer: pp.675–732.
Hu, C., Rea, C., Yu, Z., Lee, J., 2016. Relative importance of Microcystis abundance and diversity in determining microcystin dynamics in Lake Erie coastal wetland and downstream beach water. En: Journal of Applied Microbiology, 120, pp.138–151. doi: 10.1111/jam.12983.
Huisman, J., Matthijs, H.C.P. y Visser, P.M., eds., 2005. Harmful Cyanobacteria. Amsterdam: Springer.
International Organization for Standarization, 2005. ISO 20179: Water quality. Determination of microcystins -
method using solid phase. Ginebra: ISO.
Joung, S.H., Oh, H.M., Ko, S.R., Ahn, C.Y., 2011. Correlations between environmental factors and toxic and nontoxic Microcystis dynamics during bloom in Daechung Reservoir, Korea. En: Harmful Algae, 10, pp.188-193.
Karjalainen, M., Engström-Öst, J., Korpinen, S., Peltonen, H., Pääkkönen, J-P. y Rönkkönen, S. et al., 2007. Ecosystem consequences of cyanobacteria in the Northern Baltic Sea. En: AMBIO, (36), pp.195–202.
Kim, S.G., Joung, S.H., Ahn, C.Y., Ko, S.R., Boo, S.M., Oh, H.M., 2010. Annual variation of Microcystis genotypes and their potential toxicity in water and sediment from a eutrophic reservoir: population diversity of Microcystis spp. during algal bloom. En: FEMS Microbiol. Ecol., 74, pp.93–102.
Kosten, S., Huszar, V.M.L., Becarés, E., Costa, L.S., van Donk, E., Hansson, L.A., Jeppesen, E., Kruk, C., Lacerot, G., Mazzeo, N., de Meester, L., Moss, B., Lürling, M., Nõges, T., Romo, S. y Scheffer, M., 2011. Warmer climates boost cyanobacterial dominance in shallow lakes. En: Global Change Biology, 18, pp.118–126.
Kruk, C., Piccini, C., Segura, A., Nogueira, L., Carballo, C., Martinez de la Escalera Siri, G., Calliari, D., Ferrari, G., Simoens, M., Cea, J., Alcántara, I., Vico, P. y Miguez, D., 2015. Herramientas para el monitoreo y sistema de alerta de floraciones de cianobacterias nocivas: Río Uruguay y Río de la Plata. En: INNOTEC, 10, pp.23-39.
Lawton, L.A., Edwards, C. y Codd, G.A., 1994. Extraction and high-performance liquid chromatographic method for the determination of microcystins in raw and treated waters. En: Analyst, 119(7), pp.1525-1530.
Lorenzen, C.J., 1967. Determination of chlorophyll and pheopigments: spectrophotometric equations. En: Limnology and Oceanography, 12, pp.343-346.
Martínez de la Escalera, G., Antoniades, D., Bonilla, S., Piccini, C., 2014. Application of ancient DNA to the reconstruction of past microbial assemblages and for the detection of toxic cyanobacteria in subtropical freshwater ecosystems. En: Molecular Ecology, 23, pp.5791–5802.
Martínez de la Escalera, G., Kruk, C., Segura, A.M., Nogueira, L., Alcántara, I. y Piccini, C., 2017. Dynamics of toxic genotypes of Microcystis aeruginosa complex (MAC) through a wide freshwater to marine environmental gradient. En: Harmful Algae, 62, pp.73-83.
Mazzeo, N., Clemente, J., García-Rodríguez, F., Gorga, J., Kruk, C., Larrea, D., Meerhoff, M., Quintans, F., Rodríguez-Gallego, L. y Scasso, F., 2002. Eutrofzación: causas, consecuencias y manejo. En: Domínguez, A. y Prieto, R.G., eds. Perfl ambiental del Uruguay. Montevideo: Nordan-Comunidad. pp.39-56.
O’Farrell, I., Bordet, F., Chaparro, G., 2012. Bloom forming cyanobacterial complexes co-occurring in a subtropical large reservoir: validation of dominant eco-strategies. En: Hydrobiologia, 698, pp.175-190.
O’Neil, J.M., Davis, T.W., Burford, M.A. y Gobler, C.J., 2012. The rise of harmful cyanobacteria blooms: Te potential roles of eutrophication and climate change. En: Harmful Algae, 14, pp.313–334.
Paerl, H. y Huisman, J., 2008. Blooms like it hot. En: Science, 320, pp.57–58.
Paerl, H. y Huisman, J., 2009. Climate change: A catalyst for global expansion of harmful cyanobacterial blooms. En: Environ. Microbiol. Rep., 1, pp.27–37.
Paerl, H., 2014. Mitigating harmful cyanobacterial blooms in a human- and climatically-impacted world. En: Life, 4(4), pp.988.
Pobel, D., Godon, J.J., Humbert, J.F., Robin, J., 2012. Highfrequency monitoring of the genetic diversity and the potential toxicity of a Microcystis aeruginosa bloom in a French shallow lake. En: FEMS Microbiology Ecology, 79, pp.132–141. doi: 10.1111/j.1574-6941.2011.01203.x
Quirós, R. y Cuch, 1982. Características limnológicas del embalse de Salto Grande II: Distribución y Dinámica de nutrientes. Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero. En: Ecología Argentina, 8, pp.111-142.
Quirós, R. y Luchini, L., 1982. Características limnológicas del embalse de Salto Grande, III: Fitoplancton y su relación con parámetros ambientales. En: Rev. Asoc. Cienc. Nat. Litoral, 13, pp.49-66.
Reynolds, C.S., 2006. Te ecology of freshwater phytoplankton. Cambridge: Cambridge University Press.
Rinta-Kanto, J.M., Konopko, E.A., DeBruyn, J.M., Bourbonniere, R.A., Boyer, G.L.y Wilhelm, S.W., 2009. Lake Erie Microcystis: relationship between microcystin production, dynamics of genotypes and environmental parameters in a large lake. En: Harmful Algae, 8, pp.665–673.
Rodríguez-Gallego, L., 2010. Eutrofzación de las lagunas costeras de Uruguay: impacto y optimización de los usos del suelo. Montevideo: Facultad de Ciencias, UDELAR. (Tesis de Doctorado).
Salas, H. y Martino, P., 1991. A simplifed phosphorous trophic state model for warm-water tropical state. En: Water Research, 25(3), pp.341-350.
Schindler, D.W., Hecky, R.E., Findlay, D. L., Stainton, M.P., Parker, B.R., Paterson, M.J., Beaty, K.G., Lyng, M. y Kasian, S.E.M., 2008. Eutrophication of lakes cannot be controlled by reducing nitrogen input: results of a 37-year whole-ecosystem experiment. En: Proceedings of the National Academy of Sciences, 32, pp.11254–11258.
Sipari, H., Rantala-Ylinen, A., Jokela, J., Oksanen, I., Sivonen, K., 2010. Development of a chip assay and quantitative PCR for detecting microcystin synthetase e gene expression. En: Appl. Environ. Microbiol., 76, pp.3797–3805.
Sivonen, K. y Jones, G., 1999. Cyanobacterial toxins. En: Chorus, I. y Bartram, J., eds. Toxic cyanobacteria in water: a guide to their public health consequences, monitoring and management. Londres: E & FN Spon. pp.41–111.
Tanabe, Y., Kaya, K. y Watanabe, M.M., 2004. Evidence for recombination in the Microcystin Synthetase (mcy) genes of toxic cyanobacteria Microcystis spp. En: Journal of Molecular Evolution, 58, pp.633–641. doi: 10.1007/s00239-004-2583-1.
Tanabe, Y., Sano, T., Kasai, F. y Watanabe, M.M., 2009. Recombination, cryptic clades and neutral molecular divergence of the microcystin synthetase (mcy) genes of toxic cyanobacterium Microcystis aeruginosa. En: BMC Evolutionary Biology, 9, pp.115. doi: 10.1186/1471-2148-9-115
Tanabe, Y., Hodoki, Y., Sano, T., Tada, K. y Watanabe, M.M., 2018. Adaptation of the freshwater bloom-forming cyanobacterium microcystis aeruginosa to brackish water is driven by recent horizontal transfer of sucrose genes. En: Frontiers in Microbiology, 9, pp.1150.
Tillett, D., Dittmann, E., Erhard, M., Von Dohren, H., Borner, T. y Neilan, B.A., 2000. Structural organization of microcystin biosynthesis in Microcystis aeroginosa PCC7806: an integrated peptide-polyketide synthetase system. En: Chemistry & Biology, 7, pp.753-764.
Tonk, L., Bosch, K., Visser, P., M. y Huisman, J., 2007. Salt tolerance of the harmful cyanobacterium Microcystis aeruginosa. En: Aquatic Microbial Ecology, 46(2), pp.117-123.
UNESCO y Bonilla, Sylvia, ed., 2009. Cianobacterias planctónicas del Uruguay. Manual para la identifcación y
medidas de gestión. Montevideo: UNESCO. (Documento Técnico PHI-LAC, N° 16)
van der Westhuizen, A.J. y Eloff, J.N., 1985. Effect of temperature and light on the toxicity and growth of the blue-green alga Microcystis aeruginosa (UV-006). En: Planta, 163(1), 55-59.
van der Westhuizen, A.J., Eloff J.N. y Krüger G.H.J., 1986. Effect of temperature and light (fluence rate) on the composition of the toxin of the cyanobacterium Microcystis Aeruginosa(UV-006). En: Arch Hydrobiol., 108, pp.145-154
Vidal, L. y Kruk, C., 2008. Cylindrospermopsis raciborskii (Cyanobacteria) extends its distribution to latitude 34º53`S: taxonomical and ecological features in Uruguayan eutrophic lakes. En: Pan-American Journal of Aquatic Sciences, 3, pp.142-151.
Watanabe, M.F. y Oishi, S., 1985. Effects of environmental factors on toxicity of a cyanobacterium (Microcystis aeruginosa) under culture conditions. En: Applied and Environmental Microbiology, 49(5), pp.1342-1344.
Downloads
Published
How to Cite
Issue
Section
License
Los autores del manuscrito declaran conocer y aceptar los siguientes términos de responsabilidad:
Haber participado lo suficiente en el trabajo como para hacer pública la responsabilidad por su contenido.
Que el manuscrito representa un trabajo original que no fue publicado ni está siendo considerado por otra revista para su publicación, en parte o en forma íntegra, tanto impresa como electrónica.
Que en caso de ser solicitado, procurará o cooperará en la obtención y suministro de datos sobre los cuales el manuscrito esté basado.
Declara que la información divulgada que pudiera pertenecer a un tercero cuenta con la autorización correspondiente.
Autorización para la publicación y compromiso de cita de primera publicación
Los autores/as conservan los derechos de autor y ceden a la revista INNOTEC / INNOTEC Gestión el derecho de la primera publicación, con el trabajo registrado con la licencia de atribución Creative Commons Reconocimiento-NoComercial 4.0 Internacional. Creative Commons, que permite a terceros utilizar lo publicado siempre que mencionen la autoría del trabajo y a la primera publicación en esta revista sin fines comerciales.
El autor se compromete a realizar la cita completa de la edición institucional de esta primer publicación en las siguientes publicaciones -completas o parciales- efectuadas en cualquier otro medio de divulgación, impreso o electrónico.
Los autores/as pueden realizar otros acuerdos contractuales no comerciales independientes y adicionales para la distribución no exclusiva de la versión del artículo publicado en esta revista (p. ej., incluirlo en un repositorio institucional o publicarlo en un libro) siempre que indiquen claramente que el trabajo se publicó por primera vez en esta revista.
Se permite a los autores/as publicar su trabajo en Internet (por ejemplo en páginas institucionales o personales) antes y durante el proceso de revisión, ya que puede conducir a intercambios productivos y a una mayor y más rápida difusión del trabajo publicado (vea The Effect of Open Access). A su vez los autores/as autorizan al LATU a publicar el trabajo en su repositorio digital.
Los conceptos y opiniones vertidos en los artículos son de responsabilidad de sus autores.
Este obra está bajo una licencia Reconocimiento-NoComercial 4.0 Internacional.
